Vào Ngày Liên hợp quốc, 24 tháng 10 năm 1962, một lá cờ lần đầu tiên được treo cho Lãnh thổ Ủy thác của Quần đảo Thái Bình Dương (TTPI), dưới sự giám sát của Liên hợp quốc, đang được quản lý bởi Hoa Kỳ. Màu sắc của lá cờ đó, xanh lam nhạt và trắng, dựa trên màu của lá cờ Liên hợp quốc. Được thiết kế bởi Gonzalo Santos, lá cờ nhận được sự chấp thuận cuối cùng vào năm 1965 dựa trên một cuộc bỏ phiếu tại Đại hội Quốc gia của Micronesia.
Sáu ngôi sao trắng trên cờ của Lãnh thổ Trust tương ứng với sáu quận của đất nước — Palau, Quần đảo Marshall và Quần đảo Bắc Mariana (tất cả sau này trở thành các tiểu bang riêng biệt), cũng như Yap, Truk (nay là Chuuk), và Ponape (nay là Pohnpei). Ba nhóm đảo sau này trở thành Liên bang Micronesia vào năm 1979, cùng với quận bổ sung Kusaie (nay là Kosrae). Quốc kỳ mới của Liên bang Micronesia được thiết kế và thông qua bởi đại hội lâm thời vào ngày 30 tháng 11 năm 1978. Dựa trên thiết kế và tính biểu tượng của lá cờ trước đây được sử dụng bởi Lãnh thổ Ủy thác, lá cờ này có bốn ngôi sao trắng năm cánh cho bốn quận (tiểu bang) , tập trung vào một cánh đồng xanh cho Thái Bình Dương. Một tia sáng của mỗi ngôi sao hướng ra khỏi tâm của lá cờ, như thể được sắp xếp trên một chiếc nhẫn tưởng tượng.Liên kết tự do với Hoa Kỳ đã đạt được vào ngày 3 tháng 11 năm 1986, và sau đó, một sửa đổi nhỏ trên lá cờ đã được thực hiện: màu xanh lam đậm được thay thế cho "màu xanh lam Liên hợp quốc" của lá cờ TTPI ban đầu.
